Адаптивные стратегии и накопление вторичных метаболитов растениями

АДАПТИВНЫЕ СТРАТЕГИИ И НАКОПЛЕНИЕ ВТОРИЧНЫХ МЕТАБОЛИТОВ РАСТЕНИЯМИ

Рассмотрены теоретические методологические  и практические аспекты применения концепции адаптивных стратегий для анализа механизмов накопления растениями вторичных метаболитов. Показано многообразие экологически чувствительных механизмов появления новых типов молекул веществ специализированного обмена веществ. Предложено понятие "химические эндемики" для обозначения растений, в которых синтезируются уникальные вещества или комбинации вторичных метаболитов в экосистемах со специфическими комбинациями экстремальных факторов.

    Ключевые слова: адаптивные стратегии, вторичные метаболиты, химические эндемики

     Адаптивные стратегии растений определяются как наиболее общие способы выживания растений в сообществах и экостистемах. Концепция адаптивных стратегий  (КАС) оценивается как  одно из высших  достижений  современной науки о растительности (Миркин, Наумова, 1998).  Наиболее распространена в настоящее время система типов стратегий Раменского-Грайма (Миркин и др., 1999). КАС является открытой системой,  которая может дополняться новыми данными. Открытость системы Раменского –Грайма проявляется в первую очередь в том, что система позволяет непротиворечиво дополнять поле признаков, описывающих поведение видов и популяций с разными типами стратегий. Это, в свою очередь, позволяет в рамках КАС решать множество частных вопросов биологии растений.

          Современная наука рассматривает процессы, связанные с накоплением растениями вторичных метаболитов (ВМ) как адаптивные. В связи с этим накопление ВМ прямо контролируется  со стороны различных внешних экологических факторов (температура, засуха, концентрация солей, наличие фитопатогенов и фитофагов) или косвенно – через влияние совокупности процессов в растении, протекающих в ходе адаптации растения к условиям внешней среды (изменения фитогормонального статуса, модификации структуры донор-акцепторных отношений и т.д.)

          Цель настоящего сообщения – определить теоретические, и методологические и практические аспекты применения концепции адаптивных стратегий растений для анализа механизмов накопления растениями вторичных метаболитов.

Особенности организации

адаптивного потенциала растений

        Согласно теории игр, стратегия – это система, в которой отдельные ходы и комбинации подчинены общему, заранее обусловленному плану (Кондаков, 1975, с.591). В стратегии (способе  поведения) растений  происходит наиболее полная интеграция самых разных признаков («ходов и комбинаций») растений, которые в той или иной мере определяют способ выживания в разных условиях.  Именно это проецирование на типы поведения растений  систем морфологических,  географических, экологических, биологических характеристик видов  создает предпосылки для внутренней гетерогенности групп  растений  с  одним типом поведения: одна и та же итоговая реакция на экологические условия у растений разных  видов достигается разным способом, тип поведения каждого вида индивидуален. 

    Сейчас наиболее распространен вариант концепции адаптивных стратегий Раменского-Грайма (Миркин, Наумова, 1998). Одним из факторов успеха этого варианта КАС является доступный и хорошо формализованный подход к количественной оценке  реализуемой растениями стратегии.

Разделение  растений  по  типам стратегий  у Грайма первоначально основывалось на соотношениях потенциального роста и размеров  реализованного растения, т.е.  соотношение между Rmax (максимальная скорость роста) и морфологическим индексом М:

M = (a + b + c)/2,

где а - максимальная высота растения, b - величина горизонтального разрастания,  с - максимальная величина опада (в баллах).  По соотношению Rmax и М растений для конкретных  местообитаний  определяются координаты вида в  тpиангуляpной  схеме  типов стpатегий: С-стратеги – высокая Rmax    и высокие значения М; R-cтратеги – высокая Rmax и ,как правило, низкие М; S-стратеги – генетически закрепленные низкие Rmax и низкие М (Grime, 1979).

Когда были выделены группы растений, наиболее различающиеся по Rmax и M, виды этих групп были проанализированы по другим признакам (скорость развития  вегетативных  органов,  величина репродуктивного усилия, длительность жизни отдельных элементов и др.). На основании этого анализа  были  созданы  таблицы  "стратегических"  признаков (Grime, 1979), а позже - дихотомическая схема признаков первичных и вторичных типов  стратегий  (Grime. et al., 1988). Кроме того, понимая неуниверсальный характер своей  системы  и  наличие  ряда  существенных признаков видов растений, которые более или менее независимы от его типов (т.е. образуют гомологические ряды в разных типах),  он отдельно рассмотрел стратегии семенного и вегетативного размножения растений. Таким образом, в работах Дж.Грайма «пространство стратегических признаков» сильно расширилось.

Позже была доказана принципиальная возможность включения любых признаков растений, связанных с их адаптацией к меняющимся условиям среды, в систему трех основных «стратегических» макротипов (Миркин и др., 1999).

Ранее нами была предложена схема перехода от «поведенческого» описания стратегий Раменского-Грайма к описанию «физиологическому» (Усманов, 1986). «Физиологизация» КАС позволяет непротиворечиво включить в пространство признаков множество неморфологических параметров, например, распределение дыхательных затрат, скорости накопления элементов минерального питания и др. (Усманов, Мартынова, 1987, 1990; Рахманкулова и др., 2001).  В рамках «физиологической» схемы были выделены основные, стратегические направления расходования ресурсов растениями при стрессе (рис.1). Векторами обозначены основные направления затрат ресурсов и энергии при стрессе: 

C- стратеги поддерживают вегетативный рост (накопление биомассы) при умеренном экологическом стрессе и высокой продуктивности растений. Основной адаптивный процесс - поддержание вегетативного роста вегетативных, в первую очередь, поглощающих, органов.

R- стратеги при стрессе прекращают видимый рост, сокращают или вообще элиминируют ювенильные фазы, в результате чего ускоряется начало цветения и формирования семян. Основной адаптивный процесс – перераспределение ресурсов в семена.

S-стратеги при стрессе прекращают видимый рост, замедляют переход к цветению. Ресурсы на вегетативный рост и репродуктивные органы не выделяются, а расходуются на процессы адаптации (расходы дыхания на адаптацию, изменение химического состава растений, поддержание мембранных градиентов и т.п.)

            Возвращаясь к определению «стратегии» растений,  отдельные «ходы и комбинации» – это «признаки» адаптивности, которые определены как  «первичные адаптивные реакции» (ПАР). Первичная адаптивная реакция – это любая ответная реакция, повышающая выживаемость системы при нарастании давления среды, ограниченная однотипной локальной морфологической или морфофизиологической реакцией, либо синтезом какого-либо конкретного вещества. К отдельным ПАР можно отнести такие частные реакции, как открывание-закрывание устьиц, накопление низкомолекулярных   осмопротекторов в цитоплазме, изменение химического состава и толщины кутикулы, накопление гормона стресса абсцизовой кислоты при засухе и множество других ответных реакций на стресс (Миркин и др.,1999, Усманов и др., 2001).

         В связи с тем, что в число признаков адативности может быть включена любая реакция растения, ведущая к повышению выживаемости, возникла потребность выделить  общие принципы функционирования и взаимодействия разных ПАР при действии любого фактора среды. Нами (Усманов, Рахманкулова, Кулагин, 2001) выделено три таких принципа.

       Принцип множественности ПАР: выживаемость растений тем выше, чем больше параллельных ПАР активизируется в ответ на неблагоприятные условия среды. Дублирование механизмов, обеспечивающих однонаправленные процессы в биосистемах, и вообще в сложных системах, повышает надежность функции в целом. (Д.М.Гродзинский, 1983; Шильняк, 1994)

        Принцип независимости ПАР:  отдельные ПАР проявляются независимо друг от друга. Фактически различные ПАР в ходе адаптации взаимодействуют, однако теснота связей между отдельными ПАР нежесткая. Слабая теснота связей между ПАР проявляется в следующем:

- У растений выявляются далеко не все связи: в экспериментах на самых разных типах растений значимы не более 20…60% корреляций от общего числа возможных.

- Знак корреляций между любой парой признаков может стохастически меняться. Такое явление называют «мерцающей корреляцией». Известно явление «переопределения спектра генов», кодирующих формирование количественных признаков (Литун, Драгавцев, 1988): при этом в конкретных эколого-ценотических условиях формирование итогового признака может определяться разными наборами признаков и соответствующих генов. Таким образом, «независимость» проявления ПАР – результат множественных, часто разнонаправленных и визуально не определяемых нежестких связей между признаками.

            Принцип дифференциации оптимумов ПАР: каждая ПАР имеет собственные характеристики кривой «доза-эффект» – положение на оси интенсивности фактора (оптимум), «ширину» и «высоту» кривой. При этом возможны ситуации, когда положение оптимумов двух или нескольких ПАР на оси интенсивности фактора могут совпадать. Однако эти совпадения часто формируются независимо, под влиянием внешнего фактора, в соответствии с принципом независимости ПАР.

        Реализация перечисленных принципов в меняющихся условиях среды позволяет формироваться огромному числу комбинаций разных ПАР. Мы полагаем, что именно легкость составления все новых комбинаций ПАР является физиолого-биохимической и морфологической базой пластичности стратегий растений. Известно, что в разных условиях растения могут менять адаптивные стратегии: переход от C- к S-, и от   R- к  S-стратегиям широко распространен при ухудшении условий произрастния. Описаны также все другие возможные перходы между первичными типами стартегий. Пластичность стратегий – массовое явление, способность в большей или меньшей степени менять тип адаптивных стратегий присуща большинству высших растений.    Все это ведет к повышению точности «подстройки» адаптивного комплекса растений к параметрам местообитания.

        Возможность включения в анализ «стратегических» направлений адаптации растений все большего количества признаков создало предпосылки для использования концепции адаптивных стратегий (КАС) в анализе целого ряда аспектов биологии растений.     

Возможны, например,  детальные классификации видов первичных и вторичных стратегий - выделение ксеропатиентов,  галопатиентов, олигопатиентов, ацидопатиентов и т.д. или различные категории эксплерентов.  Возможно уточнение критериев для отнесения конкретных видов к разным первичным и вторичным стратегиям и т.д.

В рамках КАС была проанализирована эффективность селекции интенсивных сортов сельскохозяйственных растений. На основании анализа распределения биомассы и других ресурсов было показано, что отбор ведется в направлении  создания суперR-стратегов, практически лишенных ресурсов для адаптации к флуктуациям почвенно-климатических условий. В связи с этим в настоящее время идет переориентация селекции на создание CR-стратегов для благоприятных, и SR-стратегов для неблагоприятных (аридных, солончаковых и т.д.) местообитаний.

Другой пример – прогноз параметров растений со сходной адаптивной стратегией в гомологических рядах местообитаний с разным уровнем влаго-, ресурсо- и термообеспечения. В градиентах разных абиотических стресс-факторов нарастает комплекс морфофизиологических ПАР и количество соединений с высокой конструкционной ценой их биосинтеза (Усманов, Мартынова, Янтурин, 1989; Усманов, Ильясов, Наумова, 1995; Пьянков, Иванов, Ламберс,2001).

Итак, КАС позволяет с единых позиций интерпретировать широкий круг вопросов биологии растений и на этой основе прогнозировать реакции ранее не исследованных функций и процессов, а также поведение растений в целом в новых и необычных экологических ситуациях.

Экологическая роль

вторичных метаболитов

           Вторичные метаболиты - это обширная группа соединений , в которую входит три основных класса соединений: алкалоиды, терпены и терпеноиды, а также фенольные соединения (Croteau e.a., 2000). Число описанных ВМ стремительно растет: в начале 90-х было открыто и описано более  30 000 вторичных метаболитов (Носов, 1994), на начало 2001 г. их число возросло до 45 000 (Kutchan, 2001). Вторичные метаболиты отличаются от первичных тем, что образуются на ответвлениях основных метаболических путей и, в силу таксономической принадлежности и экологической специализации, могут образовываться в одних видах (родах) и не образоваться в других. Последнее обстоятельство позволило назвать вторичные метаболиты веществами специализированного обмена. Большинство лекарственных веществ  растительного происхождения образуется в результате  вторичного, или специализированного обмена.

       Сформулировано множество гипотез, объясняющих биологический смысл и механизмы синтеза веществ специализированного обмена. Основная цель этих гипотез – объяснить, «зачем всё это нужно растениям». В результате многолетних исследований и обобщений был пройден путь от представлений о вторичных веществах  как о метаболических «тупиках», своеобразных аналогах экскрементов животных, до признания важнейшей роли веществ специализированного обмена при адаптациях к факторам окружающей среды как биотического, так и абиотического происхождения (Croteau e.a., 2000). К настоящему времени центральное ядро представлений о природе веществ специализированного обмена связано с их участием в адаптации растений к большому числу факторов окружающей среды. По-видимому, можно утверждать, что вторичные метаболиты участвуют в адаптациях к изменениям по всем существенным осям многомерной экологической ниши.

       Велико разнообразие веществ, синтезируемых при взаимодействии растений с микроорганизмами, насекомыми и высшими животными (Харборн, 1985). Большая группа веществ участвует в контроле взаимодействия между растениями, микроорганизмами и насекомыми в сложных почвенных системах. Эти взаимодействия описываются в рамках «аллелопатии» (Миркин и др.,1991).